ВВЕДЕНИЕ.
Актуальность проблемы. Симбиотические отношения широко распространены в морских сообществах. Непросто назвать крупный таксон морских животных, представители которого не образовывали бы ассоциации с другими организмами. Особенно интересны в этом отношении крупные сидячие животные, предоставляющие прекрасный субстрат для заселения всевозможными животными, такие как, губки, кораллы, актинии, морские звезды, ежи и лилии. Так, губки и кораллы заселяются представителями различных таксонов животных от простейших до рыб (Klitgaard, 1995; Abele and Patton, 1976). Богатую и разнообразную симбионтофауну имеют представители типа Echinodermata. По меньшей мере, 825 видов животных были отмечены в качестве симбионтов иглокожих (Jangoux, 1990).
Особый интерес среди иглокожих представляют мелководные тропические голотурии, которые служат убежищем и источником пищи для всевозможных морских организмов. В настоящее время описаны ассоциации мелководных голотурий с простейшими, турбелляриями, полихетами, двустворчатыми и брюхоногими моллюсками, различными ракообразными (копеподами и декаподами) и рыбами (Changeux, 1960; Jangoux, 1990; Massin and Vandenspigel, 1990). При этом на одном хозяине может одновременно поселяться значительное число организмов, принадлежащих к различным видам и даже таксонам крупного ранга. Так, например, отмечены случаи совместных встреч рыб Carapus homei и крабов Lissocarcinus orbicularis на одном
экземпляре Holothuria alrgjus (Trott and Garth, 1970) или крабов Hapolonotus reticulatus и
V
Lissocarcinus orbicularis, креветок Periclimenes imperator и рыб Carapus [sgj на одной Holothuria scabra (Vandenspiegel et al., 1992). Совместное заселение голотурий симбионтами одного или разных видов неминуемо приводит к возникновению определенных типов внутри- и межвидовых взаимодействий. Такие комплексы, образованные голотуриями и ассоциированными с ними животными, представляют собой прекрасную модель для изучения внутри- и межвидовых взаимоотношений животных. Кроме того, на примере данных комплексов удобно изучать отдельные аспекты биологии симбионтов, такие как питание, особенности размножения, наличие и характер миграций, половую и размерную структуру поселений. Особую актуальность имеет изучение особенностей взаимодействия симбионтов со своими хозяевами - голотуриями не только с чисто научной, но и с практической точки зрения. Дело в том, что многие мелководные и тропические голотурии являются объектами интенсивного промысла, и более того, в
настоящее время активно внедряются в качестве объектов марикультуры.
-4-
Вместе с тем, биология симбионтов голотурий, включая особенности межвидовых отношений, до сих пор остается слабо изученной. Большинство опубликованных работ фокусируется, прежде всего, на вопросах таксономии, не уделяя должного внимания биологии симбионтов и характеру межвидовых взаимоотношений.
Цели и задачи работы. Целью данной работы явилось всестороннее изучение биологических комплексов, состоящих из голотурий и их симбионтов, с особым вниманием к внутри- и межвидовым взаимоотношениям симбионтов. Для достижения данной цели были поставлены следующие основные задачи:
1) Выявить особенности биологии отдельных видов симбионтов, а именно, половую и размерную структуру поселений, особенности размножения и питания, внутривидовые взаимодействия и количественные характеристики заселенности хозяев симбионтами (экстенсивность и интенсивность заселения).
2) Проанализировать факторы, влияющие на экстенсивность и интенсивность заселения симбионтами голотурий.
3) Выяснить характер взаимодействий симбионтов с хозяевами.
4) Выявить характер взаимоотношений между различными видами симбионтов.
Научная новизна. Впервые получены или уточнены данные по специфичности, влиянию различных факторов на экстенсивность заселения хозяев, внутривидовым отношениям, питанию, наличию паразитов и особенностям взаимоотношений с хозяевами для полихет G. clavigera, крабов L. orbicularis, рыб С. homei, креветок Periclimenes imperator. Показано, что характер взаимоотношений крабов L. orbicularis с хозяевами носит характер комменсализма, а полихет G. clavigera - паразитизма. Впервые в качестве хозяев отмечены: для крабов L. orbicularis голотурии Holothuria leucospilota, Bohadschia graeffei, B. tenuissima, Stichopus chloronotus и S. variegatus; для полихет G. clavigera голотурии В. tenuissima; для креветок P. imperator голотурии Н. leucospilota; на крабах L. orbicularis впервые найдены паразитические мешкогрудые раки Heterosaccus ruginosus. Впервые показаны изменения соотношения полов в пользу самок при переходе от меньших размерных групп к большим у полихет G. clavigera и крабов L. orbicularis. Установлено, что основными факторами, влияющими на экстенсивность и интенсивность заселения голотурий симбионтами, являются вид и размер хозяина. Впервые показано, что при совместном обитании на одном хозяине симбионты разных видов используют
различные ресурсы, что снижает отрицательные межвидовые взаимодействия.
Н
-5-
Теоретическая и практическая значимость. Полученные данные не только расширяют наши знания по биологии отдельных групп животных-симбионтов, но и дают возможность для сравнения особенностей биологии симбиотических и свободноживущих видов. Особый интерес представляет оценка влияния симбионтов на голотурий, которая имеет значение при планировании мероприятий по их введению в марикультуру и промыслу. Наконец, существенный интерес представляют данные, характеризующие межвидовые взаимодействия симбионтов, позволяющие рассматривать биологические системы «голотурии-симбионты» как биоценотические системы низшего порядка.
Апробация работы. Отдельные положения диссертации были представлены на научных конференциях: международных конференциях студентов и аспирантов по фундаментальным наукам "Ломоносов" (Москва, 2000, 2001, 2002), первой молодежной школе-конференции "Сохранение биоразнообразия и рациональное использование биологических ресурсов" (Москва, 2000), международной конференции "Водные организмы и экосистемы" (Москва, 2001), Международной конференции общества крустацеологов (Melbourne, 2001), одиннадцатой Международной конференции по иглокожим (Munich, 2003), совещании, посвященному памяти Георгий Михайловича *"• Беляева (Москва, 2003) и на лабораторных коллоквиумах лаборатории экологии и
морфологии морских беспозвоночных ИПЭЭ РАН (Москва, 2000, 2002, 2003), а также лаборатории морской биологии Университета г. Монс, Бельгия (Mons, 2002, 2003). По теме диссертации опубликовано 8 работ.
Объем и структура работы. Диссертация состоит из введения, 4 глав, выводов, списка литературы, включающего 141 название, списка работ, опубликованных по теме диссертации и приложения. Работа изложена на 175 страницах машинописного текста, включая 100 рисунков и таблиц.
Благодарности. Автор выражает свою глубокую признательность научному руководителю, д.б.н. Т. А. Бритаеву, за постоянную помощь и поддержку при проведении данной работы, а также плодотворное обсуждение полученных результатов. Свою признательность я хотел бы выразить научному консультанту д-ру И. Ико (Igor Eeckhaut) за помощь при подготовке и выполнении проекта INTAS. За консультации относительно биологии иглокожих мне хотелось бы искренне поблагодарить д.б.н. А.Н. Миронова, Dr. I. Eeckhaut, Dr. С. Massin, Dr. P. Flammang, полихет - д.б.н. Т. А. Бритаева, ракообразных -"* Dr. A. J. Bruce, Dr. A. Anker, к.б.н. Н.А. Заренкова, д.б.н. В.А. Спиридонова, В. Марина,
-6-
брюхоногих моллюсков - д.б.н. Ю. И. Кантора, карапид - Е. Parmentier. За определения голотурий и симбионтов мне хотелось бы 'выразить свою признательность д.б.н. Т. А. Бритаеву, П. Н. Корневу, В. Мариночевой, д.б.н. В. А. Спиридонову, Dr. D. G. Fautm, Dr. J. Т. Hoeg и Dr. A. Waren. За помощь при определении пищевых объектов при анализе трофики симбионтов я искрене признателен к.б.н. Г. М. Виноградову, к.б.н. В. Н. Иваненко, к.б.н. А. Н. Заренкову, д.б.н. Ю. И. Кантору, к.б.н. П. Н. Рыбникову и д.б.н. А. В. Смирнову. За помощь при проведении статистического анализа мне хотелось бы выразить благодарности д.б.н. А. И. Азовскому, к.б.н. А. И. Буяновскому, д.б.н. А. В. Смурову и к.б.н. П. В. Ушакову. Автор признателен М. В. Плющевой, приготовившей гистологические препараты для изучения репродуктивной биологии симбионтов. Я благодарен д.б.н. Т. А. Бритаеву, д.б.н. Ю. Ю. Дгебуадзе и О. В. Савинкину за предоставления материала, легшего в основу данной работы. Автор признателен Е. А Замышляк, обработавшей часть материала по полихетам и П. Н. Корневу за предоставленние рисунков (72 и 73), а также за плодотворное обсуждение особенностей биологии копеподы Scambicornus lobulatus. Автор икренне благодарен Т. С. Аксюк, А. Б. Краюшкиной, Е. Ю. Крисанову, а также D. Lanterbecq, Dr. P. Gosselin, D. Haesaerts, D. Leclercq и D. Fourgon за помощь при осуществлении данной работы. Работа была поддержана грантом INTAS YSF 2001/2-072.
-7-
1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР
ц
1.1. Определение терминов.
Термин «симбиоз» и связанные с ним понятия - комменсализм, мутуализ и паразитизм в различных источниках имеет неодинаковую смысловую нагрузку. Поэтому, считаю необходимым начать эту главу с определения терминов. Некоторые авторы (см. напр.: Rhode, 1981) используют его для определения только взаимовыгодных ассоциаций. Вместе с тем впервые данный термин был введен для характеристики всех типов ассоциаций (van Beneden, 1869). Такое значение используется большинством современных авторов в соответствии с принципом приоритета (см. напр.: Henry, 1966; Martin, Britayev, 1998). Именно такая трактовка этого термина использована мной в данной работе. Термины «мутуализм», «паразитизм», «комменсализм» используются рядом авторов для обозначения частных случаев симбиоза (см. напр.: Одум, 1975; Бритаев, 1999). Под мутуализмом данными авторами понимаются взаимовыгодные взаимоотношения симбиотических организмов, паразитизмом - выгодные одному партнеру и причиняющие х ^ ущерб другому, под комменсализмом — взаимоотношения выгодные для одного организма
и при этом не причиняющие вреда (и не приносящие пользы) для другого.
Выделяют «облигатный» и «факультативный» симбиоз. Первый характеризуется невозможностью существования партнеров вне ассоциации друг с другом. При факультативном симбиозе, напротив, каждый из организмов при отсутствии партнера может жить самостоятельно (Биологический энциклопедический словарь, 1989).
При образовании ассоциации организмы играют в ней разные роли. Так, более мелкий и подвижный партнер является «симбионтом» в то время как другой, обычно более крупный и менее подвижный - «хозяином». Как следует из самого названия, «хозяин» дает убежище симбионту. Пространственные взаимоотношения хозяина и симбионта определяются при помощи терминов «эндосимбионт» и «эктосимбионт». . Эктосимбионты обитают на поверхности хозяина, эндосимбионты - внутри (Бритаев, 1999).
Термины «экстенсивность заселения», «интенсивность заселения» и «средняя
интенсивность заселения» взяты в соответствии с работой Бритаева (1999). Под
экстенсивностью заселения данный автор понимает отношение количества хозяев
заселенных симбионтами к количеству исследованных хозяев. Интенсивность заселения
и определена как количество особей симбионтов на каждом заселенном хозяине. Средняя
-8-
интенсивность заселения отражает отношение общего количества симбионтов в пробе к количеству заселенных хозяев.
Термин «распределение» используется в данной работе при характеристике размещения симбионтов по различным экземплярам хозяев. «Локализация» же отражает характер размещения симбионтов по различным участкам тела одной особи животного-хозяина.
Под «голотуробионтами» подразумеваются животные, ассоциированные с голотуриями, «кринобионтами», ассоциированные с морскими лилиями.
1.2. Иглокожие как хозяева для симбионтов.
Иглокожие - исключительно морская группа организмов. В состав этого типа входят пять классов: морские лилии (около 700 видов), морские ежи (около 900 видов), морские звезды (около 1800 видов), офиуры (около^Лвв^видов) и голотурии (около 1100 видов) (Jangoux, 1990). Не так давно описан шестой класс иглокожих -Concentricycloidea. Представители иглокожих значительно отличаются от других беспозвоночных животных. Их характеризует наличие амбулакральной системы и радиальная пятилучевая симметрия. Преимущественно сидячий образ жизни, крупные размеры, а также сложная морфология тела делают представителей данного типа прекрасным субстратом для заселения всевозможными организмами. Представители практически всех типов беспозвоночных животных вступают в симбиоз с иглокожими (обзоры см.: Barel & Kramers, 1977; Jangoux, 1990). Симбионтами иглокожих могут быть простейшие, губки, мезозоа, турбелярии, трематоды, нематоды, внутрипорошецевые, полихеты, мизостомиды, двустворчатые и брюхоногие моллюски, различные ракообразные (аскоторациды, копеподы, танаидации и декаподы) тихоходки и пикногониды. Описаны также случаи симбиоза иглокожих -офиур с другими иглокожими - морскими лилиями и морскими ежами (напр.: Morton & Mladenov, 1992; Vallejo & Muraira, 1983). В качестве хозяев при этом выступают морские лилии или морские ежи. Всего в настоящее время описано 825 видов симбионтов иглокожих (Jangoux, 1990), впрочем, необходимо учитывать, что это число явно занижено и лишь частично отражает количество ассоциаций иглокожих с различными организмами. Оно, очевидно, возрастет по мере дальнейшего изучения данной симбиотической фауны. Таким образом, иглокожие обычно выступают в качестве хозяев
, для других организмов и, лишь в редких случаях (офиуры) сами становятся симбионтами.
¦т?
-9-
Иглокожие служат для симбиотических животных источником пищи, или убежищем, или и тем и другим одновременно. Симбионты могут располагаться как и внутри хозяев так и снаружи, т.е. быть эндо- и эктосимбионтами. Эктосимбионты могут просто ползать по поверхности тела, например полихеты (см. напр.: Uchida, 1975; Britayev & Zamyshlyak, 1996; Martin & Britayev, 1998) или крабы (см.: напр.: Chia & Ng, 1995; Ng & Chia, 1999) или, оставляя на поверхности хозяина часть тела, другой частью вбуравливаться внутрь как, например, брюхоногие моллюски (Bouchet & Lutzen, 1980). Среди эндосимбинтов (напр, копепод и турбеллярий) можно различать животных, поселяющихся в целомической полости и гонадах хозяев, и животных, поселяющихся в пищеварительном тракте (Jangoux, 1990). Степень заселения симбионтами иглокожих различных классов, очевидно не одинакова. Патогенетический индекс (отношение количества видов - симбионтов, ассоциированных с представителями данного таксона, к числу видов в этом таксоне), для голотурий равен 13,2%, для морских ежей - 11,8%, для морских лилий - 9,3%, для морских звезд - 4,6%, для офиур - 2 ,4% (Jangoux, 1990). Таким образом, различные классы иглокожих можно ранжировать по степени предпочтения симбионтами следующим образом: голотурии - морские ежи -морские лилии - морские звезды - офиуры. Вместе с тем, подобное ранжирование основано на сводке Жангу (Jangoux, 1990), которая, строго говоря, посвящена изучению, прежде всего симбионтов - паразитов. Возможно, подобная картина также отражает более высокую степень изученности симбионтов голотурий, поскольку многие их хозяева являются важным объектом марикультуры (Conand & Byrne, 1993). Если рассматривать весь спектр симбиотических организмов, образующих ассоциации с иглокожими, то, вероятно, в наибольшей степени заселенными окажутся морские лилии (Dr. I. Eeckhaut, перс, сообщ.). Вместе с тем до настоящего времени нет сводок, анализирующих уже имеющуюся информацию по симбионтам иглокожих и подобные размышления не подтверждены строгим литературным анализом. Как бы то ни было, голотурии являются одним из наиболее заселенных классов иглокожих. Особенно это относится к мелководным тропическим голотуриям, которые в силу своего большого размера представляют прекрасное убежище для всевозможных организмов. Ниже вкратце охарактеризованы симбиотические ассоциации, в которые вступают иглокожие различных классов и отдельно рассмотрены работы, специально посвященные изучению биологических комплексов «иглокожие - симбионты» как единых ассоциаций.
1.2.1. Морские лилии и их симбионты.
-10-
В симбиоз с морскими лилиями вступают разнообразные организмы: простейшие, кишечнополостные, турбелярии, трематоды, внутрипорошецевые, мизостомиды, полихеты, гастроподы, копеподы, изоподы, амфиподы, усоногие раки, мешкогрудые раки, галатеиды, крабы, мшанки, офиуры и рыбы (Clark, 1921). При этом наибольшее видовое разнообразие встречается среди мизостомид (около 20 видов) (Jangoux, 1990). Приспособленность симбионтов к обитанию на морских лилиях выражается, в частности, в наличии мимикрирующей окраски (Potts, 1915; Rao & Sowbhagyavathi, 1972; Чесунов и др., 1989). Окраска многих симбионтов соответствует различным цветовым вариациям лилий. Локализация симбионтов на теле морских лилий разнообразна (Чесунов и др., 1989): симбионты встречаются на оральном диске среди цирр (креветки, моллюски) или на аборальном диске среди пиннул (крабы), офиуры также встречаются на руках. Одни из наиболее часто встречающихся паразитов -мизостомиды встречаются на руках, на аборальной стороне диска, в гонадах, целомической полости или в пищеварительном тракте (Jangoux, 1990).
Питание симбионтов разнообразно. Они могут перехватывать пищевые частицы из амбулакральных желобков лилии, как некоторые мизостомиды и полихеты, могут питаться муциновыми выделениями лилии на которых поселяются бактерии, как г • креветки и галатеиды, могут воровать пищевые частицы изо рта хозяина, как копеподы
и офиуры, могут фильтровать проплывающие мимо частицы, как галатеиды, могут поедать других симбионтов, как, например, креветки питающиеся симбиотическими копеподами, и, наконец, могут вести паразитический образ жизни как некоторые мизостомиды и моллюски (Fishelson, 1974; Чесунов и др., 1989; Jangoux, 1990; Morton & Mladenov, 1992).
К настоящему времени опубликовано значительное число работ, посвященных таксономическим описаниям или экологии симбионтов морских лилий (Fishelson, 1966; Bruce, 1982; Ng & Lim, 1990; Eeckhaut et al., 1998 и др.). Вместе с тем, имеется лишь малое число работ, которые рассматривают морских лилий и ассоциированных с ними симбионтов как единое сообщество. Более того, большинство из них носят описательный характер, и затрагивают рассмотрение особенности биологии и межвидовые отношения симбионтов в подобных ассоциациях лишь поверхностно. Так, Поте (Potts, 1915) описал фауну, ассоциированную с коматулидами, собранными на Большом Барьерном Рифе и отметил особенности окраски, распределения и поведения симбионтов. Четкое соответствие окраски симбионтов и хозяев, а также строгая специфичность была отмечена для мизостомид (Rao & Sowbhagyavathi, 1972) после изучения морских лилий и их ' Т> симбионтов из Бенгальского залива. Фишелсон (Fishelson, 1974) опубликовал результаты
-11-
изучения 14 видов коматулид из Красного моря и подробно описал питание их симбионтов. Змарзли (Zmarzly, 1984) опубликовал список видов симбионтов, найденных
"" на четырех видах морских лилий с Маршаловых островов с некоторыми ремарками
относительно распределения симбионтов по хозяевам и их локализации. Подобный список симбионтов коматулид был приведен Чесуновым с соавторами (1989) после изучения экземпляров, собранных на Мальдивских островах. Описание животных, заселяющих морские лилии Tropiometra afromacrodiscus с некоторыми замечаниями относительно особенностей их питания были представлены Мортоном (Morton, 1988).
Что касается работ, специально посвященных изучению факторов, определяющих распределение симбионтов по морским лилиям, то в настоящее время они фактически ограничиваются двумя публикациями: Мортона и Младенова (Morton & Mladenov, 1992) и Фабрициуса и Дейла (Fabricius & Dale, 1993). В первой работе дан довольно краткий анализ специфичности симбионтов. Авторы данной работы показали, что симбионты делятся на две группы - настоящие (облигатные) симбионты и случайные (факультативные). Во второй работе было отмечено низкое влияние специфичности и межвидовых отношений симбионтов на их распределение, но при этом была показана четкая корреляция поведения морских лилий и количества заселяющих их симбионтов.
^ Необходимо отметить, что эти две работы являются фактически единственными
публикациями, специально посвященными изучению факторов, определяющих распределение симбионтов иглокожих по своим хозяевам.
1.2.2. Морские ежи и их симбионты.
Морские ежи с длиными иглами представляют собой прекрасное убежище для различных животных. Так в качестве симбионтов только ojxnd вида ежа Hesperocidaris asteriscus отмечен 21 вид животных (Vallejo & Muraira, 1983). Интересно отметить, что некоторые морские ежи не только сами по себе представляют прекрасное убежище, они также сами способствуют созданию убежищ. Так морские ежи рода Echinometra вырывают иглами в субстрате норы, которые затем становятся прибежищем для различных животных (Shoppe & Werding, 1996).
В симбиоз с морскими ежами вступают простейшие, губки, кишечнополостные,
турбеллярии, трематоды, нематоды, гастроподы, двустворки, полихеты, тардиграды,
копеподы, цирипедии, аскоторациды, амфиподы, декаподы и офиуры (Comely & Ansell, //
1988; Vallejo & Muraira, 1983; Jangoux, 1990; Grignard et. al, 1994). Наибольшего
*Г>/ разнообразия среди симбионтов морских ежей достигают турбелярии (20 видов) и
-12-
гастроподы (24 вида) (Jangoux, 1990). Среди симбионтов морских ежей встречаются как облигатные так и факультативные симбионты, которые локализуются либо на поверности тела, среди игл или непосредственно на поверхности игл (например губки, кишечнополостные, гастроподы, копеподы, цишпедии и декаподы), либо встречаются в fop пищеварительном тракте, гонадах, целомической полости или мышечной ткани (например турбеллярии, трематоды и нематоды) (Jangoux, 1990; Grignard et al., 1994). Некоторые животные, которые питаются пищей хозяина непосредственно из его рта, например офиуры, встречаются преимущественно на оральной стороне тела ежа (Grignard et al., 1994).
Симбионты морских ежей могут питаться свободноживущими организмами, как например, гребневики и цирипедии (Grignard et al., 1994), пищей хозяина как например, офиуры (Grignard et al., 1990), симбиотической фауной кишечника, как копеподы (Jangoux, 1990), или непосредственно тканями хозяина, как например, гастроподы и нематоды (Jangoux, 1990) или полихеты (Comely & Ansell, 1988).
В настоящее время в мировой литературе имеется небольшое количество работ, специально посвященных изучению морских ежей и ассоциированных с ними симбионтов. Так, Валежо и Мурайра (Vallejo & Muraira, 1983) изучили эпифауну Hesperocidaris asteriscus. Довольно подробно фауна, ассоциированная с морскими ежами Echinus esculentus описана в работе Комели и Ансела (Comely & Ansell, 1988). Исследовав симбионтофауну морских ежей западного побережья Шотландии в течении 24 месяцев, данные исследователи описали 21 вид ассоциированных с ними беспозвоночных. Для некоторых их них (нематод Echinomermella grayi, полихет Adyte assimilis, копепод Pseudoanthessius liber, амфипод Pariambus tipicus) специально исследовались некоторые особенности биологии, такие как питание и размножения. Шоппе и Вердинг (Schoppe & Werding, 1995) подробно исследовали фауну, заселяющую норы морских ежей и выяснили, что большинство симбионтов являются облигатно ассоциированными с этими норами. Научно-популярная работа, посвященная описанию симбионтов морских ежей Diadema setosum, с некоторыми данными относительно их биологии, была опубликована Гриньяром с соавторами (Grignard et al., 1994).
Таким образом, несмотря на наличие некоторого количества работ, специально посвященных симбиотическим комплексам, представленных морскими ежами и их симбионтами, можно говорить о том, что степень их изученности значительно ниже, чем у морских лилий.
-13-
1.2.3. Голотурии и их симбионты.
В симбиоз с голотуриями вступают бактерии, диатомеи, споровики, губки, кишечнополостные, турбеллярии, трематоды, полихеты, внутрипорошецевые, моллюски (брюхоногие и двустворчатые), тардиграды, копеподы, пикногониды, декаподы, танаидации, мшанки и рыбы (Bakus, 1973; Jangoux, 1990). Наибольшее видовое разнообразие симбионтов голотурий встречается среди турбеллярии (39 видов), брюхоногих моллюсков (34 вида) и копепод (22 вида) (Jangoux, 1990).
Голотуробионты могут быть как облигатными, так и факультативными. Различные степени облигатности симбиоза наблюдаются, например, среди крабов. Так крабы Hapalonotus reticulatus и Pinnixa tumida проводят в симбиозе с голотурией только часть своей жизни, кроме того, для них не свойственна покровительственная окраска (Vandenspiegel et al., 1992; Takeda et al., 1997). В то же время, весь жизненный цикл краба Lissocarcinus orbicularis за исключением стадии планктонного развития, проходит в тесном контакте с голотуриями.
Встречаются голотуробионты в качестве как и экто-, так и эндосимбионтов. Так простейшие (споровики) поражают кровеносную систему или поселяются в целомической жидкости хозяина, губки поселяются на поверхности тела, турбелярии встречаются прежде всего в целомической полости и пищеварительном тракте (Jangoux, 1990), полихеты отмечены в качестве эктосимбионтов (см. напр. Uchida, 1975), среди двухстворчатых моллюсков отмечены как эндо- так и эктосимбионты (Jangoux, 1990), гастроподы могут прикрепляются как к внутренней (Humphreys & Lutzen, 1972) так и к внешней стороне стенки тела голотурий (Bouchet & Lutzen, 1980), копеподы отмечены в основном в целомической полости и пищеварительном тракте (Jangoux, 1990), танаидации были найдены в клоаке, кишечнике или полости тела хозяина (Thurston et al., 1987), крабы отмечены в качестве как эндо- так и эктосимбионтов (см. например: Wells & Wells, 1961; Vandenspigel & Jangoux, 1989; Vandenspigel et al., 1992; Takeda et al., 1997; Hamel et al., 1999), пикногониды и мшанки описаны в качестве эктосимбиотов (Jangoux, 1990) и, наконец, рыбы были встречены в целомической полости или водных легких хозяев (Jangoux, 1990).
Питание голотуробионтов, прежде всего, связано с потреблением в пищу тканей хозяина или пищи хозяина (Jangoux, 1990). Это могут быть гонады, целомическая жидкость или эпителий пищеварительного тракта. Так питаются простейшие, гастроподы, копеподы, пикногониды, некоторые крабы и некоторые рыбы. Кроме того, голотуробионты могут питаться пищей хозяина. Так питаются, например
-14-
Pinnotheres villossimus (Vandenspiegel & Jangoux, 1989). Голотуробионты могут также
питаться симбиотическими ракообразными, поселяющимися в пищеварительном (О
тракте, водных легких или целомической жидкости хозяев. Такой способ питания
предполагается для рыб и крабов (Wells & Well, 1961; Jangoux, 1990).
Что касается работ, специально рассматривающих голотурий и их симбионтов, то в настоящее время этой теме посвящено мало публикаций. Шанже (Changeux, 1960) подробно описал фауну, ассоциированную с голотуриями Holothuria tubulosa и Holothuria stellari. Данная работа является фактически единственной научной работой, специально посвященной изучению симбионтофауны, ассоциированной с голотуриями. Бейкус (Bakus, 1973) исследовал биологию тропических голотурий и привел список симбионтов, встреченных на них. Описание симбионтов голотурий приведено в научно-популярной работе Массана и Ванденшпигеля (Massin & Vandenspiegel, 1990).
1.2.4. Симбионты морских звезд и офиур.
В качестве симбионтов морских звезд отмечены представители простейших, кишечнополостных, турбелярий, нематод, мизостомид, гастропод, копепод, аскоторацид,
^ креветок и рыб (Jangoux, 1990). При этом на долю гастропод (19 видов) и аскоторацид (36
видов), приходится более 70% всего видового разнообразия симбионтофауны. Систематике и некоторым аспектам биологии гастропод, а точнее представителям семейства Eulimidae, посвящены работы Варена (напр.: Waren, 1983). Аскоторациды исследованы, прежде всего, в работах Вагина (1950) и Григьера (напр.; Grygier, 1988). Особый интерес представляют работы, посвященные биологии полихет из семейства Polynoidae, ассоциированные с морскими звездами (Бритаев и др., 1989; Ruff, 1991; .Freeman et al., 1998). Симбионты морских звезд могут быть как эктосимбионтами (например, полихеты - Бритаев и др., 1989), эндосимбионтами (например, аскоторациды -Jangoux, 1990) или оставаясь на поверхности тела хозяина вбуравливатся в его ткани (как эулимиды (Waren, 1983)). Они могут питаться целомической жидкостью хозяина, как аскоторациды или эулимиды (Jangoux, 1990)), так и пищей хозяина или не/зависимо от / i него (напр, полихета Arctonoe vittata (Бритаев и др, 1989).
В симбиоз с офиурами вступают губки, кишечнополостные, мезозоа, турбелярий, трематоды, нематоды, полихеты, мизостомиды, гастроподы, копеподы и аскоторациды (Jangoux, 1990). По видовому разнообразию среди симбионтов офиур доминируют копеподы (19 видов) и аскоторациды (7 видов) - около 60% всего разнообразия
V^>. симбионтофауны.
-15-
Симбионты офиур также могут поселяться на поверхности хозяина (напр., некоторые копеподы и мизостомиды), в амбулакральных желобках и бурсе (полихеты) и ^ внутри хозяев (копеподы, мезозоа и аскоторациды).
Мною не встречено ни одной работы, специально посвященной изучению биологических комплексов, состоящих из морских звезд и их симбионтов, либо из офиур и их симбионтов.
Таким образом, к настоящему времени накоплено значительное количество работ, посвященных изучению симбионтов иглокожих. Наибольшее их число, вероятно, относится к ассоциациям, образуемыми морскими лилиями и их симбионтами, затем симбионтофауне голотурий, морских ежей, морских звезд и офиур. В подавляющем большинстве случаев это таксономические работы или фаунистические сводки, уделяющие довольно мало внимания особенностям биологии симбионтов. В то же время, работ, специально посвященных изучению ассоциаций иглокожих и их симбионтов как единого целого, очень мало, что отражает слабую изученность данного вопроса. Если «сообществам» ассоциированным с морскими лилиями посвящено около десятка работ, то для морских ежей и голотурий количество таких публикаций фактически равняется всего >*v 4-5. Более того, работы, специально посвященные влиянию различных факторов на
интенсивность и экстенсивность заселения хозяев симбионтами, выполнены только на симбионтах морских лилий. Данные о межвидовых отношениях симбионтов фактически ограничиваются демонстрацией низкого уровня межвидовых отношений для симбионтов морских лилий (Fabricius & Dale, 1993), а также упоминанием питания копеподами полихет (Fishelson, 1974; Comely & Ansell, 1988), а также креветок и рыб (Fishelson, 1974).
1.3. Биология симбионтов голотурий и других иглокожих. 1.3.1. Биология полихет - симбионтов голотурий и других иглокожих.
При рассмотрении полихет-симбионтов иглокожих, прежде всего, необходимо отметить, что этот тип морских животных дает прибежище максимальному количеству описанных симбиотических полихет. Согласно сводке Мартина и Бритаева (Martin & Britayev, 1998), в симбиотические ассоциации с иглокожими входит около 36% от общего числа полихет - симбионтов. Такой же процент иглокожие составляют среди всех ^ описанных для полихет хозяев. При этом по количеству ассоциаций, образуемых с
-16-
полихетами различные классы иглокожих можно ранжировать следующим образом: морские звезды, офиуры, голотурии, морские лилии и морские ежи (Бритаев, 1999). Ниже ^ вкратце рассмотрены некоторые особенности биологии полихет-симбионтов голотурий и
других иглокожих. f^l^^-^S*
Окраска полихет, ассоциированных с иглокожими была исследована у полихет G. У clavigera и Arctonoe vittata. Согласно наблюдениям за полихетой G. clavigera данные симбионты обладают криптической окраской. Вместе с тем, в ряде случаев указаны несоответствия окраски полихет и хозяев-голотурий (Britayev & Zamyshliak, 1996; Gibbs, 1969), что позволяет предполагать наличие миграций у данного вид, которое сочетается с неспособностью быстро менять окраску. Для другого вида полиноиды - Arctonoe vittata, было показано не только наличие покровительственной окраски, но и характерного узора на спинной стороне тела (Т.А. Бритаев, перс, сообщ.). Причем данным автором показана независимость находок особей с различными типами узоров от географического района сборов. Для полихет-симбионтов голотурий характерно не только наличие покровительственной окраски, но также в ряде случаев им характерна и мимикрия. Так, Хенли (Hanley, 1989) показал наличие мимикрии полихеты Asterophilia carlae из амбулакрального желоба морской звезды Linkia sp., проявляющаюся в наличии вздутых * ' придатков тела, напоминающих амбулакральные ножки хозяина. Раф (Ruff, 1991) описал
бугорки на элитрах полиноиды Bathynoe cascadiensis, имитирующие шипики и папилы своих хозяев - морских звезд из семейства Brisingidae. Бритаев и Замышляк (Britayev & Zamyshliak, 1996) отметили наличие утолщений ни дистальных концах спинных усиков полихеты G. clavigera, а также присутствие белых таберкул на их элитрах. Очевидно, /о данные образования являются приспособлением к жизни на голотуриях Н. atra, которые О покрыты светлыми песчинками. Полихеты становятся практически неразличимы на голотуриях при такой маскировке.
При рассмотрении локализации наружное положение относительно тела хозяина было отмечено для ряда симбиотических полиноид Учидой (Uchida, 1975). Подробно локализация на теле хозяев изучена для полихеты Arctonoe vittata, симбионта морских звезд Asterias rathbunae (Бритаев и др., 1989). Полихеты были встречены на оральной стороне тела хозяев. Такое расположение предположительно связано с питанием полихет (для них было отмечено питание, как свободноживущими организмами, так и пищей хозяина).
Для ряда полихет указано влияние фактора размера хозяина на экстенсиность его
заселения. Так, четкая корреляция размера офиур Ophiocoma echinata и их заселенности
VTv была отмечена для силлид Branchiosyllis exilis (Hendler & Meyer, 1982). Подобная
-17- |
